O Soviete Supremo era chefiado por um grupo de deputados eleitos entre os demais, o chamado Presidium, e dividido em duas câmaras eleitas para mandatos de quatro anos:
- O Soviete da União: formado por um deputado para cada 300.000 habitantes e mais 791 deputados eleitos por sufrágio universal.
- O Soviete das Nacionalidades: composto de um número variável de membros, entre 625 e 750 deputados, representantes das repúblicas federadas, repúblicas autônomas, regiões autônomas e dos distritos nacionais. Eram eleitos 32 deputados para cada uma das repúblicas federais, 11 para cada república autônoma, 5 para cada região autônoma e um deputado para cada distrito nacional.
Ambas as câmaras tinham os mesmos poderes e precisavam de maioria simples para legislar. Eventuais conflitos entre ambas eram resolvidos através de uma Comissão Mista, e caso não houvesse acordo, cabia ao Presidium dissolver o Soviete e convocar novas eleições. .